El Yak-25 fue producto de una especificación que pedía un avión capaz de defender el territorio este de la URSS. El prototipo fue denominado Yak-120 y realizó su primer vuelo en junio de 1952. El nuevo producto tenía dos turborreactores AM-5, radomo con radar de interceptación y 2 cañones de 37 mm. El avión fue puesto en producción en 1954 y entró en servicio al año siguiente y fue denominado Yak-25. Era un monoplano de implantación alar media,con las alas y las superficies de cola en flecha, tren de aterrizaje biciclo en tándem, con aterrizadores auxiliares de equilibrio bajo los bordes marginales alares y estaba equipado con el radar RP-1D Izumrud (Hig Fix).
En 1959 apareció el Yak-25RV (Mandrake),una versión de reconocimiento. Podía volar a una cota de 23.400 metros y estaba equipado con un sistema de cámaras y sensores y el armamento de proyectil se limitaba a un solo cañón Nudelman-Rikhter NR-23. El Mandrake tenía muchos problemas de ruido, vibración y además estaba equipado con un equipo electrónico austero. A pesar de ello, el Mandrake siguió en servicio hasta 1974. Una pequeña cantidad de ellos fueron convertidos en plataformas de estudio de contaminación radiactiva y fueron designados Yak-25RR. En 1971 apareció el interceptor Yak-25PA, el cual no tuvo éxito. Asimismo de desarrolló el bombardero nuclear táctico Yak-26 ,pero solo se completaron 9 prototipos.
En 1961 algunos ejemplares fueron convertidos en drones y fueron designados Yak-25RV-I y Yak-25RV-II.
En total fueron construidos 483 Flashlights y 105 Mandrakes en las plantas de Saratov.
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